Nio månader efter att Abbie Mills och Ichabod Crane gått skilda vägar återförenas de när Abbie, som nu är FBI-agent, återvänder till Sleepy Hollow för att hjälpa Crane som sitter fängslad. Tillsammans möts de av nya onda krafter; en demon som dödar alla som bär på en mörk hemlighet, en armé av levande döda och ett fruktansvärt odjur som visar sig ha kopplingar till Jenny Mills. Men det största hotet av dem alla är den mystiska kvinnan Pandora som utnyttjar Abbie och Crane för att återuppliva den oövervinnerliga guden "The Hidden One". Världens öde hänger nu på en skör tråd och serien når sin mest chockerande händelseutveckling hittills.